ستاد اجرایی فرمان امام در ششم اردیبهشت 1368 با دستور امام خمینی(ره) بنیانگذار فقید جمهوری اسلامی ایران تشکیل شد. ماموریت این ستاد اجرای فرمان رهبر انقلاب در خصوص نگهداری، اداره یا فروش اموال منقول و غیر منقولِ در اختیار ولی فقیه تعیین شد. این اموال طبق اصل 49 قانون اساسی شامل اموال مجهول المالک، بی وارث، بی صاحب و صاحب متواری و سایر اموالی است که طبق مقررات قانونی از جانب رهبری انقلاب به این ستاد واگذار شده است.

پس از ارائه حکم امام خمینی در خصوص اموالِ در اختیار ولی فقیه و تعیین آقایان مهدی کروبی و حسن صانعی به عنوان وکلای خود، حجت الاسلام حسینعلی نیری با پیشنهاد آقایان کروبی و صانعی و تایید امام امت، مسئول رسیدگی به پرونده‌های مرتبط با اموال در اختیار ولی فقیه (حاکم شرع) شد. همچنین پس از ارتحال امام خمینی، آیت الله خامنه‌ای رهبر معظم انقلاب نیز یکبار دیگر در شهریور 1368 مسئولیت رسیدگی به پرونده‌های مربوط به فرمان ششم اردیبهشت 1368 (اموال در اختیار ولی فقیه) را مجددا به حجت الاسلام نیری واگذار کردند. یازده سال بعد در بهار 1379 با پیشنهاد حجت الاسلام نیری و تایید رهبر انقلاب، رسیدگی قضایی به پرونده‌های مرتبط با اموال در اختیار ولی فقیه به قوه قضائیه و تشکیلات قضایی آن واگذار شد اما تاکید شد که ستاد اجرایی فرمان امام سرپرست اموال توقیفی است و به عنوان مالک یا قائم مقام مالک می‌تواند در کلیه مراجع قضایی و قانونی نسبت به استیفای حقوق خود اقدام کند. همچنین مقرر شد احکام تمامی اموال مرتبط با ولی فقیه به نفع ستاد اجرایی فرمان امام صادر شود.

با اختیارات مصرح در فرمان ششم اردیبهشت 1368 حضرت امام، آقای محمود پاکروان به عنوان اولین سرپرست ستاد اجرایی فرمان امام توسط وکلای ایشان در تاریخ دوازدهم اردیبهشت 1368 منصوب شد. پس از آن، اولین هیئت امنای ستاد اجرایی فرمان امام با ترکیب ابلاغی رهبر انقلاب در اردیبهشت 1369 تشکیل شد و در نتیجه آن حجت الاسلام محمد آقایی به عنوان سرپرست ستاد اجرایی فرمان امام منصوب شد. با استعفای آقایی در سال 1373، محمد شریعتمداری از سوی هیئت امنا به عنوان رئیس ستاد اجرایی فرمان امام منصوب شد و در سال 1376 این مسئولیت را به محمد جواد ایرانی تحویل داد. ایروانی به مدت 10 سال رئیس ستاد اجرایی فرمان امام بود و سپس محمد مخبر با حکم رهبر انقلاب در سال 1386 به عنوان رئیس این ستاد منصوب شد. اکنون سید پرویز فتاح با حکم رهبر انقلاب در سال 1402 عهده دار ریاست ستاد اجرایی فرمان امام است.